El primer templo en Tirumala Tirupati fue construido por el rey Thondaiman, gobernante tamil del antiguo Thondaimandalam, después de haber soñado con el Señor Vishnu. Se dice que construyó el Gopuram original (torre) y el Prakhara en el siglo VIII.
A partir de entonces, el templo fue dotado por los numerosos reyes de varias dinastías del sur de la India para quienes el santuario de Sri Venkateswara era un importante destino religioso. Las dinastías incluyen: los Pallvas de Kancheepuram (siglo IX); Cholas de Thanjavur (siglo X), Pandyas de Madurai y los diversos reyes y jefes del imperio Vijayanagar (siglos XIV-XV) que donaron dinero y oro y otros ornamentos en abundancia en apoyo del templo. Durante la dinastía Vijayanagar, la contribución aumentó sustancialmente, particularmente bajo el rey Krishnadevaraya, cuya donación de oro y joyas permitió que todo el Vimana (santuario interior) fuera dorado. Los gobernantes posteriores, los Marathas, y los reyes de Mysore también fomentaron el crecimiento y la importancia del Templo Tirupati Tirumala.
Tras la caída del reino hindú, los gobernantes musulmanes de Karnataka y, posteriormente, los británicos se hicieron cargo de la supervisión del templo. En 1843, la administración del santuario y sus propiedades se entregó formalmente a Sri Deva Dossiji de Hatiramji Mutt en Tirupati. Posteriormente, en 1932, la administración del Templo fue entregada a Tirumala Tirupati Devasthanams (TTD), una organización sin fines de lucro que se estableció para proteger esta importante herencia religiosa. El TTD maneja varios fideicomisos caritativos con las ganancias de los peregrinos.